Cuộc nội chiến bắt đầu vào tháng 7 năm 1467 và đến tháng 9 thì phía Bắc kinh thành Kyoto bị uy hiếp. Thị dân Kyoto phải tản cư tránh nạn đao binh.

Năm năm sau, tức năm 1473 thì cả hai nhân vật Yamana Sōzen và Hosokawa Katsumoto đều qua đời nhưng cuộc chiến vẫn tiếp diễn. Các phe tham chiến không cách nào dứt ra được. Nhóm Yamana vốn bị coi là "phản tặc" phải tìm cách thoái binh. Ōuchi Masahiro - viên chỉ huy lực lượng Yamana - cuối cùng ra lệnh nổi lửa thiêu rụi bản doanh ở Kyoto rồi rút binh. Kinh đô Kyoto sau đó coi như bỏ ngỏ, phó mặc cho loạn dân và thổ phỉ hoành hành, cướp sạch kho tàng. Cả hai gia tộc Yamana và Hosokawa đều thất bại, không đạt được mục đích chính trị ngoài việc sát hại đối phương.

Trong khi đó thì Shogun Ashikaga hoàn toàn bất lực trước nhiễu nhương đất nước.[4] Khi kinh thành Kyoto ngụt lửa cháy thành tro thì Ashikaga Yoshimasa vẫn mải mê thi phú hoặc say đắm trong giấc mộng xây dựng Ngân Các Tự, hầu tạo ra một công trình kiến trúc tương xứng với Kim Các Tự mà tiên quân, Ashikaga Yoshimitsu cho xây trước đó.[5]

Trong khi chiến tranh Ōnin lan tràn, thái độ điềm nhiên, đến mức thờ ơ của Shogun Ashikaga Yoshimasa tạo tiền lệ cho các daimyo tự tiện gây hấn, thanh toán lẫn nhau mà không bị trung ương kiểm soát. Toàn cõi nước Nhật bị binh lửa tàn phá. Các phe lâm chiến tuy rút khỏi kinh thành Kyoto nhưng ngoài các trấn thì đâu đâu cũng có giao tranh. Ở Yamashiro, gia tộc Hatakeyama chia thành hai phe chém giết lẫn nhau cho đến khi kiệt quệ, không ai thắng bại. Sự bế tắc ở cấp lãnh đạo khiến xung đột lan xuống cấp dưới. Năm 1485 nông dân và ji-samurai (võ sĩ Samurai cấp thấp) nổi dậy, lập đội quân riêng ('Ikki'), đánh đuổi quân của các lãnh chúa. Ikki từ một nhóm võ trang ô hợp trở thành một thế lực đáng kể, để rồi sang năm 1486 lập lỵ sở tự cai trị tỉnh Yamashiro.

Ở các địa phương khác những đội Ikki tự phát xuất hiện. Ở Kaga thì tín đồ Phật giáo phái Tịnh độ chân tông, nhóm Ikkō tự võ trang theo lời chiêu gọi của lãnh chúa Togashi Masachika. Thủ lãnh phái Tịnh độ chân tông là Rennyo còn thu nạp thêm thường dân tăng cường lực lượng. Nhóm này sau lập ra đội Ikkō-ikki riêng và đến năm 1488 thì đánh đuổi cả Masachika, thu phục một vùng rộng lớn. Thành lũy được dựng lên dọc sông Yodo, vừa làm nơi thờ tự, vừa làm tổng hành dinh chỉ huy. Hai trường hợp Ikkō-ikki và Yamashiro-ikki được xem là cuộc cách mạng, đảo ngược thứ tự xã hội với thường dân lên địa vị thống trị và giới quý tộc tụt xuống làm thường dân. Thời kỳ đó tiếng Nhật gọi là gekokujō ("hạ khắc thượng").